Dévastée par la perte de sa mère et de sa planète natale, Krypton, Supergirl, alias Kara Zor-El, cherche désespérément une place sur Terre. Avec l'aide de son cousin Superman, elle trouve un peu de réconfort mais peine à s'adapter à la société humaine. Sur ses conseils, Supergirl décide de quitter notre époque pour rejoindre l'école de la Légion des Super-Héros... au 31e siècle. Elle y rencontre rapidement de nouveaux amis et un ennemi qui incarne tout ce en quoi elle a cru : Brainiac 5. Mais, une inquiétude persistante la hante : un mystérieux groupe connu sous le nom du Cercle Noir cherche à acquérir une arme terrible. L'Académie de la Légion cache cette arme redoutable dans son coffre-fort. Poursuit-elle enfin sa quête ?